Criado em 1876 com o figurino de museu arqueológico e núcleo de exposições permanentes dos produtos das indústrias do Distrito, foi instalado na Igreja de S. João do Alporão, tendo aberto ao público em 1889. Em 1892
passou para a tutela municipal.
As primeiras coleções foram constituídas a partir de 1870. As coleções de arqueologia medieval e moderna cresceram já no século XX, formando atualmente o grosso do acervo. A partir de 1937, sob a gestão de Zeferino Sarmento, foi reformulado o projeto expositivo (segundo o modelo do Museu Machado de Castro) e criado um segundo núcleo museológico (Museu dos Coches, em funcionamento entre 1942 e 1977).
Após longa hibernação e decadência sucedânea à morte de Sarmento, em 1968, o município determina o encerramento do velho Museu em 1992, entregando a Jorge Custódio a sua reestruturação. Esta reconfiguração consistiu na inventariação e classificação do espólio, na classificação do património móvel e sua exposição em eventos temáticos, na adaptação do espaço interior da Igreja a fins museológicos e na constituição de uma Reserva Museológica Municipal. Foi também nesta altura que o Museu Municipal adquiriu a feição polinucleada.
Reaberto em 1994, foi credenciado em 2001 pela tutela nacional e integrado na Rede Portuguesa de Museus.